In het rustige dorp Ravenswood Bluff loopt een demon tussen jullie...

Tijdens een helse onweersbui, precies om middernacht, weerklinkt er een angstaanjagende schreeuw. De dorpelingen haasten zich om te onderzoeken en vinden de dorpsverteller vermoord, hun lichaam gespietst op de wijzers van de klokkentoren, bloed druipend op de kasseien eronder. Een demon is losgebroken, moordend in de nacht en vermomd als mens gedurende de dag. Sommigen hebben flarden van informatie. Anderen hebben vaardigheden om het kwaad te bestrijden of de onschuldigen te beschermen. Maar de demon en zijn duivelse handlangers verspreiden leugens om verwarring te zaaien en argwaan te kweken. Zullen de goede dorpelingen op tijd de puzzelstukjes bij elkaar brengen om de ware demon te ontmaskeren en zichzelf te redden? Of zal het kwaad dit eens zo vredige dorp overnemen?

Blood on the Clocktower is een blufspel dat gespeeld wordt door 5 tot 20 spelers in tegenovergestelde teams van Goed en Kwaad, onder toezicht van een vertellerspeler die de actie leidt en cruciale beslissingen neemt. Het doel van het spel is om met succes de demonen te achterhalen en te executeren voordat ze in aantal de dorpelingen overtreffen.

Tijdens de 'dag' fase socialiseren spelers openlijk en fluisteren ze privé om kennis uit te wisselen of leugens te verspreiden, resulterend in de executie van een speler als de meerderheid vermoedt dat ze Kwaad zijn. Gedurende de 'nacht' tijd sluiten spelers hun ogen en worden ze één voor één gewekt door de verteller om informatie te vergaren, onrust te zaaien of te doden.

De verteller gebruikt de intrigerende speelstukken van het spel om elke game te begeleiden, waardoor anderen vrij kunnen spelen zonder tafel of bord. Spelers blijven tot het einde midden in de actie, zelfs als hun personages worden gedood, en spoken rond in Ravenswood Bluff in een poging te winnen vanuit het hiernamaals.

Als je laat aankomt bij een spel, kun je meedoen nadat het is begonnen als een krachtig personage genaamd de Reiziger, met ongebruikelijke talenten en twijfelachtige loyaliteiten. Elk personage heeft zijn eigen speciale vaardigheid en geen twee spelers hebben ooit hetzelfde personage in een spel.